開拓農民の家に生まれ育ったリンカーン(ベンジャミン・ウォーカー)は、最愛の母を死にいたらしめた地元の名士、ジャック・バーツ(マートン・ソーカス)を少年時代から憎んでいた。だが富豪の青年ヘンリー・スタージス(ドミニク・クーパー)から、バーツが強大な権力を持つヴァンパイアであることを教えられ、リンカーンは驚愕する。ヘンリーは、ヴァンパイアたちがいかにアメリカ社会に溶け込んでいるかを話し、「彼らを殺すハンターにならないか」とリンカーンに持ちかける。復讐の決意を新たにしたリンカーンは、少年時代から使い慣れた斧をハンターの武器として選択。ヘンリーの下でトレーニングを積み、戦いのテクニックを身につけていく。1837年、ハンターとして独り立ちしたリンカーンは、イリノイ州スプリングフィールドに移住。昼間はジョシュア・スピード(ジミ・シンプソン)の雑貨店に勤めながら、夜ごと“狩り”をする生活を始める。その二重生活の中で、メアリー(メアリー・エリザベス・ウィンステッド)と恋に落ちるリンカーン。さらに幼なじみのウィル(アンソニー・マッキー)と再会して友情を温め直し、やがてリンカーンはメアリーと結婚する……。ヴァンパイアの首領アダム(ルーファス・シーウェル)は、腹心のヴァドマ(エリン・ワッソン)の報告から、リンカーンがバーツを殺したことを知り、ウィルを囮に使い、自身のプランテーションにリンカーンをおびき寄せる。そこでリンカーンは、奴隷たちがヴァンパイアの食事として供される光景を目撃、斧一本でウィルを救い出すが、ヴァンパイアを滅ぼすには彼らの食料供給の隠れ蓑になっている奴隷制度を廃止しなければならないと考える。リンカーンは、奴隷解放運動の推進役として政治家の道を歩み出し、やがて大統領に就任、斧を封印してホワイトハウスの住人となる。ほどなくして、南北戦争が勃発、南軍の影にヴァンパイアの存在を感じたリンカーンは、北軍の勝利の日まで戦い抜こうと決意するのだった……。