ゲームの世界で毎日を楽しく過ごしていた、人気レースゲーム“シュガー・ラッシュ”の天才レーサー・ヴァネロペ（声：サラ・シルヴァーマン）と、彼女の大親友でゲームの悪役キャラクターのラルフ（声：ジョン・C・ライリー）。ある日、ゲーム機のハンドルが壊れてしまい、シュガー・ラッシュは消滅の危機に。この絶体絶命のピンチを救おうと交換部品を調達するため、ふたりは初めてアーケードゲームの世界を飛び出しインターネットの世界へと向かう。そこは、おなじみのSNSやサイト、ネットショップなどが大都市のように広がっていた。見るものすべてが新鮮で刺激溢れる世界の中、ヴァネロペはエキサイティングだが危険で極悪な“スローターレース”に参戦。そこで凄腕レーサーのシャンクと出会い、新たな世界に夢中になるが、早く元の世界に帰りたいラルフとは次第にすれ違っていく。そんななか、ラルフのふとした行動からネットの世界は崩壊寸前。固い絆で結ばれたヴァネロペとラルフの友情も引き裂かれようとしていた……。