小学四年生の未来ケント(声の出演:くまいともこ)は、熱血少年ムシバトラー。彼の夢は、いつの日か“ムシキング”で世界一のチャンピオンになることだ。ムシバトラーたちにいつも的確なアドバイスをくれるムシキング研究所のネブ博士や、さすらいのムシバトラー、ムシキング・ジョニー、そして幼なじみの女の子、夢野アイ(神田朱未)のサポートで、ケントは甲虫王者・ムシキングと一緒にムシバトルの毎日を送っていた。そんなある日、ケントの前に謎の少年・溝呂木シローが現れた。バトルは強いが、ムシキングに対してどこかゆがんだ考え方を持っているシロー。彼のそのあまりの強さに、ムシバトラーは次々と敗れていく。シローがあやつるのは、今までに見たこともないダークサイド・ネプチューンオオカブトだ。邪悪なオーラを身にまとい、瞳も不気味に赤く輝いている。実はシローは、ムシバトルで勝利するためには手段を選ばないブラック博士の力によってダークサイドの力を手にいれたのだ! ブラック博士は、ネブ博士を宿命のライバルと思い込んでいる困った博士で、ムシキングに勝つためなら何でもやってしまうのだ。かくして、“ケント&ムシキング”VS“シロー&ダークサイド・ネプチューンオオカブト”の、灼熱のムシバトルが始まる。