由緒ある神社の娘で中学3年生のかごめは、15歳の誕生日に境内の井戸から戦国時代へタイムスリップすることが出来るようになり、その地で半妖の少年・犬夜叉の封印を解いたことから、彼と彼の仲間たち～子狐妖怪の七宝、不良法師の弥勒、妖怪退治屋の珊瑚、蚤じじいの冥加～と共に、あらゆる野望を叶える妖力を持つと言われる”四魂の玉“の欠片を探す旅に力を貸すようになっていた。そんなある日、彼らの前に大陸の妖怪・瑪瑙丸が現れる。瑪瑙丸は、200年前、日本に攻め入って来た大陸の妖怪軍団の首領・飛妖蛾の息子で、犬夜叉の父に父を倒された怨みを晴らしにやって来たのだった。美少女妖怪・瑠璃と玻璃を使い、次々と犬夜叉たちの術を封じていく瑪瑙丸。やがて、彼の本当の目的が飛妖蛾のパワーを封印した御神木時代樹から吸収し、強大な妖怪になることだと知った犬夜叉たちは、果敢にも瑪瑙丸に戦いを挑んでいく。そして、一度はその戦いでかごめが戻れなくなることを懼れた巫女・桔梗によって元の時代へと帰されることになってしまったかごめも、犬夜叉と神社の御神木を通して時代を越えて想いを伝え合い、再び犬夜叉たちの戦いに参加。力を合わせ、瑪瑙丸の企みを打ち砕くことに成功するのであった。