行方不明の父親を探してほしいという川村メグミからの手紙を受け取り、目玉オヤジ、一反もめんとともにバルル島へ飛んだ鬼太郎は、聖なる山の“命の水”を盗もうとした日本人が姿を消していることを知った。どうやら、聖地に住む南方妖怪が彼らを捕らえたらしい。メグミの父親もそこにいるに違いないと考えた鬼太郎たちは、彼らを救出するためにジャングルへ入って行くが、逆にアカマタたち南方妖怪に妖気を奪われ、囚われの身になってしまう。無理矢理に“命の水”を飲まされた鬼太郎は、大海獣に変身。アカマタたちの命令で、今後バルル島を荒らさないよう日本人に約束させるため、その姿で日本へ戻った。恐ろしい鬼太郎の姿は日本中を恐怖のどん底に陥れ、南方妖怪たちはパニックに陥った日本に攻撃を開始する。目玉オヤジたちは、鬼太郎を救うために井戸仙人から解毒の薬草を聞き出し、それを鬼太郎に飲ませた。おかげで元の姿に戻ることができた鬼太郎は、南方妖怪たちに反撃を開始。激戦の末、アカマタたちを倒したが、アカマタたちの神・ゼオクロノドンの子孫であるクジラに大海獣の時に助けてもらったことに免じて、アカマタたちの罪を許してやる。こうして、鬼太郎と仲直りしたアカマタたちはバルル島へと帰って行き、メグミの父親も無事に助け出された。