（第一部）安房の国、滝田城の城主里見義実は、猪狩りの途中、大蛇ガ嶽で、大蛇に呑まれようとしている小犬を救った。義実は小犬を八房と名づけ養育した。二年後、関東管領扇谷定正は、部下の蟇田権頭に命じて滝田城を攻めさせた。大軍は、八房のためさんざんな目に会った。定正は義実に殺された大蛇の娘である魔女白比丘に命じて八房を襲わせた。大蛇を退治した八房は、精魂つきて空中に四散、その体中から八つの光りを放つ宝珠が飛び出た。「仁義礼智信忠孝悌の八個の珠より八犬士生まれ出ずべし。二十年後、里見の城に危難ありたる時、八犬士これを救うべし」という声が聞えた。－－犬塚信乃は、家名再興のため村雨丸を足利家へ持参した。ニセ物だった。恋人浜路の義父蟇六が、代官に浜治を与えるための企みだった。信乃は足利家の犬飼現八と組み合い、激流へ転落した。一方浜路は、追手のため崖下へ落ちたが、猟師の犬川荘助に救われた。蟇六は幻術使いの犬山道節に殺された。道節は村雨丸を浜路に返し、荘助と浜路は信乃救出に向ったが、代官の部下に囲まれた。（第二部）信乃と現八は、漁師の犬田小文吾に救われた。小文吾は二人の懐ろにある珠「孝」（信乃）「信」（現八）と自分の「悌」の珠のつながりを知り、義兄弟の契りを結んだ。代官の一隊に囲まれた荘助と浜路は、道節の幻術に助けられた。道節は「忠」荘助は「義」の珠を持っていた。蟇田権頭の城下に、娘田楽村雨太夫の一座がかかっていた。酒に酔った浪人者の乱入に困っている一座の花形朝開野を、犬江親兵衛という男が救った。その懐ろから「仁」の珠が転げ落ちた。これを見て荘助が助太刀した。朝関野は自分の「智」の珠を二人に見せ、犬坂毛野であることを明かした。毛野は権頭に殺された旅芸人藤吉の息子で、仇討のため女装していたのだった。信乃、現八、小文吾の三人は、網草の里の山中で、化猫に殺された赤岩一角の亡霊に頼まれ、嫁の雛衣を狙う化猫を倒した。自殺した雛衣の胸から出た「礼」の珠、蘇生した雛衣からそれを贈られた角太郎とともに、三人は滝田城へ向った。（第三部）滝田城、若い城主義通は、八犬士の見つかるのを待ちかねていた。白比丘の娘青比丘は、魔法の鏡で八犬士の来たのを知り、大蜘蛛を使って浜治を襲わせた。が、信乃の使う村雨丸のため倒れた。滝田城に入った八犬士は、それぞれの隊を率い奮戦した。定正は青比丘の計り事を入れ、和睦を申し入れた。義通は、女装をした毛野一人を連れて、和睦のため定正の五十子城へ向った。が、二人は地下牢に閉じこめられた。定正は、義通の姉浜姫を妻によこせという。浜姫は五十子城へ嫁いで来た。危機一髪、長持のフタを開けて、信乃が現われた。石牢は道節が幻術で破った。八犬士の活躍に、扇谷一味は壊滅した。八犬士の歌声に和して、天空から八房の喜びの声が聞えた。