南太平洋ウェスター島の石像「悪魔の笛」が日本万国博に陳列されるため南海丸が大阪に入港した。丁度その頃、ウェスター島と南海丸に異変が起きた。島の石像跡には異常な光と震動をともなって、全長二〇〇米に及ぶ大魔獣ジャイガーが出現。南海丸の中では石像にふれた人々が、次々と倒れた。この異常事態を知ったガメラはウェスター島に向い、ジャイガーと対決。だが、ジャイガーはガメラを唾液ミサイルで釘づけにすると、海上を滑走して、大阪に上陸、そして大暴れ。必死の思いで立ち上ったガメラはジャイガーを追って、大阪で再び死闘を展開した。ジャイガーはガメラの体内に卵を産みつけ、その幼虫（ジャイガー二世）がガメラの血を吸ったからたまらない、ガメラはまたもや、海中にうずくまった。ガメラの様子を心配した少年弘とその友達トミーは弘の父が作った小型潜水挺に乗り込み、ガメラの体内に潜入した。二人の前にジャイガー二世が出現したが、弘のなげつけたトランシーバーのために、雑音をのこして死んだ。このことから、ジャイガーは低周波雑音に弱いことが判明、そして低周波作戦によって悶絶。一方、強力な電気エネルギーを注入されたガメラも生き返った。だがあまりに大量の電力注入のため低周波作戦への送電が停止、ジャイガーは息を吹き返した。そして三たび、ガメラ対ジャイガーの格闘が万国博会場を背景にくりひろげられ、ガメラはジャイガーの息の根をとめた。