人類誕生より遥か昔、宇宙にはプロトカルチャーという高度文明の種族がおり、クローン技術応用で単体生殖を実現し、結果、結婚の必要性もなくなり、男女は独自に生活圏を有していた。が、男＝ゼントラーディ軍と女＝メルトランディ軍に分れての戦いは、戦闘用人間バイオノイドをクローン技術で生み出してから激化。プロトカルチャーの自滅を呼ぶ。かくて両軍のバイオノイドは命令者を失っても自らの戦闘本能で50万年以上も戦い続けることになった。－－二〇〇九年、平和な地球をゼントラーディ軍が襲う。迎撃する地球側よりの巨大宇宙戦艦マクロスは、しかしトラブルを起こして太陽系外縁にとばされてしまった。そして今、地球との交信も絶え、自力で地球への帰還の途につくマクロスの収容した避難民は五万八千人。艦内には彼らのための居住区の他に商業地区もあり、鑑自体が一つの宇宙都市を形成していた。人気歌手ミンメイのコンサートの日、マクロスはゼントラーディ軍の攻撃を受け、混乱。若い戦闘パイロットの輝はミンメイを助け、二人の間に恋が芽生える。一方、ゼントラーディ軍攻撃艦隊司令ブリタイは地球人のデータを入手。戦闘の知識しかない彼らには、互いに戦うためのみに存在する筈の男女が共に暮し、理解不能な感情を湧かせる不思議な音（＝歌）のあるデーターは驚異だ。基幹艦隊司令ボドルザーは、地球人がプロトカルチャーと関係ありと見て、地球人捕獲作戦を命じた。ある日、輝はミンメイと練習機で、土星リングの幻想的な宇宙へ無断デート飛行。それを知ったブリッジオペレーターの未沙や輝の上官フォッカーは、輝たちを追うが、四人はゼントラーディ軍に捕まってしまった。ゼントラーディ軍の巨人の集団に驚く四人は、逆に巨人たちの目前でキスをして驚かし、輝と未沙は隙を見て脱出、廃虚と化した星に不時着した。そこは変り果てた地球であり、二人は海中にかつて沈んでいた太古の都市遺跡を発見、彼らもプロトカルチャーの末裔と知る。そして救援を待つ日々を送るうちに愛し合う二人。やがて、ゼントラーディ軍と地球軍の間に休戦協定が結ばれ、ミンメイの歌も聞こえるようになったのもつかの間、メルトランディ軍も交えた三つ巴の戦闘が再開した。輝、ミンメイ、未沙の三角関係も複雑に揺れ動く。遺跡より発見されたプレートは未沙により翻訳され、それを歌詞としたミンメイの歌声は戦火の中、電波で流れた。初めて文化に接したと興奮感動のバイオノイドたち。ついに永い戦いは終った。あれは遺跡の都の単なる流行歌よ、と呟く未沙。おとずれた平和を祝うミンメイのコンサートの幕がやがて開く－－。